עירוני קריית שמונה נוסדה כתוצאה מאיחוד שתי הקבוצות שייצגו בעבר את העיר, הפועל קריית שמונה ומכבי קריית שמונה. בתחילת המאה ה-21, כשהפועל קריית שמונה שיחקה בליגה א' ואילו מכבי קריית שמונה שיחקה בליגה ב׳, הגיע לעיר איש העסקים ויו״ר חברת ״איתוראן״ איזי שרצקי. שרצקי קנה את הבעלות על שתי הקבוצות העירוניות, והחליט לאחד אותן לקבוצה חדשה שנקראה עירוני "איתוראן" קריית שמונה. שרצקי הכריז עם איחוד הקבוצות, כי ברצונו שהקבוצה תהיה בכירה בכדורגל הישראלי, ושחזונו שהקבוצה תזכה באליפות ותשחק במפעלים האירופיים. בשנת 2012, בהדרכת המאמן רן בן שמעון, זכתה קריית שמונה באליפות המדינה חמישה מחזורים לפני סיום העונה. באותה שנה, השתתפה לראשונה בתולדותיה במוקדמות ליגת האלופות. האצטדיון הרשמי של הקבוצה נקרא "האצטדיון העירוני קריית שמונה". מלך השערים בכל הזמנים במשחקי ליגה הוא שמעון אבו חצירא עם 35 שערים.